Датой образования театра принято считать 23 июня 1863 года, когда состоялось первое представление стационарной драматической труппы.

Здание построено в 1935 году, восстановлено после войны в 1963. Театр располагает тремя сценическими площадками:

• большим залом на 997 мест (габариты сцены: ширина — 23 м, глубина — 22 м, высота — 22 м);
• малым залом на 384 мест;
• экспериментальной сценой на 70 мест.

В западном крыле театра расположена Арт-галерея, а в центральной части — арт-кафе «Театральная площадь № 1».

В 2016 году театр был отмечен премией правительства Российской Федерации имени Федора Волкова «За вклад в развитие театрального искусства Российской Федерации».

В 2018 г. Ростовская драма открыла свой юбилейный, 155-й театральный сезон, представив зрителям парад премьер: драму «Три сестры» А. Чехова в постановке народного артиста Грузинской ССР Георгия Кавтарадзе, комедию «Примадонны» К. Людвига в постановке давнего друга театра, молодого режиссера из Болгарии Богдана Петканина и приуроченную к 150-летнему юбилею Максима Горького драму «Дачники» в постановке лауреата «Золотой маски», создателя «Донской театральной трилогии» Геннадия Шапошникова. Весной 2019 г. состоялись премьеры спектаклей «Сладкоголосая птица юности» Т. Уильямса в постановке Михаила Чумаченко и «Собака на сене» Л. де Вега в постановке Геннадия Шапошникова, с 2019 г. — главного режиссера театра.